Родился Даргомыжский  в селе Троицком Тульской губернии. Его отец, Сергей Николаевич, был внебрачным сыном богатого дворянина и владел землями в Смоленской губернии. Мать, урождённая княжна Мария Борисовна Козловская, вышла замуж против воли родителей; она была хорошо образована, писала стихи и небольшие драматические сцены, публиковавшиеся в альманахах и журналах в 1820-е - 30-е годы.Особенно интересны стихотворения, написанные ею для своих детей, большей частью наставительного характера, которые вошли в сборник: "Подарок моей дочери" ("Детский альманах", Санкт-Петербург, 1827), живо интересовалась французской культурой. В семье было шестеро детей: Эраст (р. 1811), Александр, Софья (р. 1815), Виктор (р. 1816), Людмила (р. 1827) и Эрминия (р. 1827). Все они воспитывались дома, в традициях дворянства, получили хорошее образование и унаследовали от матери любовь к искусству. Один из братьев Даргомыжского прекрасно играл на скрипке, участвуя в камерном ансамбле на домашних вечерах; одна из сестер хорошо играла на арфе и сочиняла романсы.

До пятилетнего возраста Даргомыжский вовсе не говорил, и его поздно сформировавшийся голос остался навсегда писклявым и хрипловатым, что не мешало ему, однако, впоследствии трогать до слез выразительностью и художественностью вокального исполнения. Образование Даргомыжский получил домашнее, но основательное; он прекрасно знал французский язык и французскую литературу. Играя в кукольный театр, мальчик сочинял для него небольшие пьески-водевили, а в шесть лет стал учиться играть на фортепиано. Его учитель, Адриан Данилевский, не только не поощрял влечения своего ученика с 10-летнего возраста к сочинению, но истреблял его композиторские опыты.

С 10 лет сочиняет первые пьесы для фортепиано и романсы. К 18 годам - множество сочинений для фортепиано, скрипки, 2 квартета, кантаты, романсы. Некоторые произведения напечатаны. Дальнейшее совершенствование – в общении с Глинкой (познакомились в 1835 г.).

Знакомство с Глинкой (1834), вскоре перешедшее в близкую дружбу, привело к мысли серьезно заняться музыкой: он начал углубленно изучать теорию композиции и инструментовку. Первое крупное сочинение Даргомыжского - опера "Эсмеральда" (по роману Виктора Гюго "Собор Парижской богоматери").

 В следующем произведении, опере-балете "Торжество Вакха", он обратился к Александру Пушкину, с поэзией которого в большей степени связано все его последующее творчество.

Вершиной творчества композитора явилась опера "Русалка", законченная в 1855 году. Последним оперным произведением Даргомыжского был "Каменный гость" (по одноименной "маленькой трагедии" Пушкина). Не изменяя подлинного текста великого поэта, композитор создал оперу, состоящую из одних речитативов, которые не теряя напевности, передавали, по словам Стасова, "все оттенки, все краски ... человеческой речи". Опера осталась незаконченной и, согласно завещанию автора, была дописана Ц. А. Кюи и оркестрована Римским-Корсаковым (поставлена в 1872 году). Это произведение явилось смелым опытом реформы оперного жанра и оказало значительное влияние на дальнейшее развитие русской оперы.