Народився в селі Сосниці Чернігівської губернії на Україні. Закінчив Глухівський вчительський інститут (1914). Учився в Київському університеті і Комерційному інституті в Києві. Викладав фізику, природознавство і гімнастику в гімназії (1914-1917). У 1920-1921 брав участь у створенні Київського відділу народного утворення, у 1921-1923 — на дипломатичній службі в Польщі і Німеччині. Вчився живопису в Мюнхені й у Берлінському художньому училищі. У 1923-1926 — художник-ілюстратор газети "Вісти ВУЦВК" у Харкові.

З 1926 — режисер-постановник на кіностудіях Одеси, Києва, Москви. У 1949-1951 і 1955-1956 — викладач ВГИКА. Заслужений діяч мистецтв Української РСР (1940). Народний артист РСФСР (1950). Лауреат Ленінської премії (1959 — посмертно за літературний сценарій "Поема про море"). У 1957 Київській кіностудії художніх фільмів привласнене ім'я А. П. Довженко. У 1972 затверджена Золота медаль імені А. П. Довженко "За кращий військово-патріотичний фільм".

І напередодні першого знімального дня Довженко вмер у Москві, так і не одержавши дозволу повернутися на оспівану й оплакану їм Україну.